8歳で父親を亡くしたコクトーは、母親、そして芸術をこよなく愛する美術収集家でもあった母方の祖父に育てられました。最初の詩集『アラジンのランプ』（1909年）を出版したのは、20歳のときのこと。当時のコクトーは正真正銘のダンディで、パリの社交界でも話題の人物でした。バレエ・リュス（ロシア・バレエ団）に魅了されたコクトーは、座長のディアギレフ（1872-1929）に出会い、エリック・サティ（1866-1925）が音楽を、ピカソが舞台美術を担当したバレエ『パレード』（1917年）にも協力します。詩、小説、戯曲を制作した1920年代は、コクトーにとって実り多い時代であると同時に、激動の時代でもありました。
恋人であった作家レイモン・ラディゲ（1903-1923）の死に絶望したコクトーは、多くの仕事をこなし、アヘンに溺れることで、その悲しみを紛らわせたのです。そしてラティゲの死から6年の歳月を経た1929年、コクトーはアヘン中毒の治療を決意し、その解毒治療の最中のわずか17日間で、後に映画化される『恐るべき子供たち』を書き上げます。コクトーに衝撃を与えた美しいクラスメートとの出会いが小説のテーマとなっています。

1930年にはシュルレアリスムの短編映画『詩人の血』を制作し、スキャンダルを巻き起こします。その後数年は世界旅行に出かけ、チャールズ・チャップリン（1889-1977）と出会います。そして1946年までに、『恐るべき親たち』（1938年）や『双頭の鷲』（1946年）をはじめとする数多くの戯曲を書きます。『美女と野獣』（1946年）は、映画でも大成功を収めました。この映画にはコクトーの夢幻境への憧憬が表れています。1950年代には、彼の後援者となるフランシーヌ・ウェスウェレルに出会います。コクトーは彼女のサン=ジャン=キャップ=フェラの素晴らしいヴィラにバカンスに招かれ、壁を見事なフレスコ画で装飾します。ここは最近見学できるようになりました。映画界でも有名になったコクトーは、カンヌ映画祭の審査委員長を3度務めました。 1955年には、アカデミー・フランセーズの会員に選出されるという最高の栄誉に浴することになります。そして、1963年10月、友人の歌手エディット・ピアフ（1915-1963）の死を知った後、ミリー=ラ=フォレで心臓発作で亡くなりました。

コクトーが1947年、恋人で俳優のジャン・マレー（1913-1998）とともにミリー=ラ=フォレに居を定めたのは、パリの喧噪と社交生活から距離を置くためでした。その後、新しいパートナーのエドゥアール・デルミ（1925-1995）とも頻繁にここに逃げ込んでいます。コクトーが亡くなると、デルミはこの家のいくつかの部屋（居間、寝室、書斎）をはじめ、コクトーがデルミに遺した500点の美しい作品群を保存します。