Orphelin de père, à l'âge de huit ans, il est élevé par sa mère et son grand-père maternel, collectionneur et ami des arts. Dès l'âge de vingt ans, il publie son premier recueil de poèmes, La Lampe d'Aladin (1909). A l'époque, c'est un véritable dandy et une figure à la mode du Tout-Paris. Fasciné par les Ballets russes, il rencontre leur directeur Diaghilev (1872-1929) grâce auquel il pourra collaborer à Parade (1917), ballet dont la musique est d'Erik Satie (1866-1925) et les décors de Picasso (1881-1973). Les années 20 sont pour lui une période à la fois féconde (il écrit des poèmes, romans et des pièces de théâtre) et tourmentée. En effet, la mort de son grand ami, l'écrivain Raymond Radiguet (1903-1923) le plonge dans une tristesse infinie qu'il essaie de combattre en travaillant beaucoup et en fumant de l'opium. En 1929, il fait une cure de désintoxication et rédige en dix-sept jours Les Enfants terribles, roman qui sera adapté plus tard au cinéma. Le thème en est sa rencontre avec un camarade de classe dont la beauté le bouleverse.

Puis, en 1930, il réalise un court-métrage surréaliste, Le Sang d'un poète, qui fait scandale. Les années suivantes, il entreprend de faire un tour du monde au cours duquel il fait la rencontre de Charlie Chaplin (1889-1977). Jusqu'en 1946, il écrit de nombreuses pièces de théâtre dont les Parents terribles (1938) et l'Aigle à deux têtes (1946). Il réalise son grand succès cinématographique, la Belle et la Bête (1946), film par lequel il montre son goût pour la féérie. Dans les années 50, il fait la rencontre de sa bienfaitrice, Francine Weisweller, qui l'invite à passer des vacances dans sa merveilleuse villa de Saint-Jean-Cap-Ferrat dont il décorera les murs de magnifiques fresques et qui vient de s'ouvrir à la visite. Devenu une référence dans le monde du cinéma, il préside le festival de Cannes à trois reprises. Suprême reconnaissance, il est élu en 1955 à l'Académie Française. En octobre 1963, après avoir appris la mort de la chanteuse et amie Edith Piaf (1915-1963), il succombe à une crise cardiaque à Milly-la-Forêt.

Lorsqu'en 1947, avec son ami, l'acteur Jean Marais (1913-1998), il décide de s'y installer, c'est pour s'éloigner de l'agitation parisienne et des mondanités. Il s'y réfugie également le plus souvent possible avec son nouveau compagnon, Edouard Dermit (1925-1995) qui, à la mort de Cocteau, garda intactes certaines pièces (salon, chambre et bureau) de la maison. Il fit également protéger les cinq cents plus belles œuvres, dont il hérita.